Проблема антигельминтной резистентности в коневодстве

Цель исследований – обозначить нарастающую проблему антигельминтной резистентности нематод у лошадей в мире, описать методы, применяемые в настоящее время для ее детекции, и предлагаемые пути преодоления.

Материалы и методы. Проведен обзор мировой литературы по вопросам устойчивости нематод у лошадей к антигельминтным препаратам.

Результаты и обсуждение. В настоящее время ветеринарная паразитология столкнулась с нарастающей проблемой появления резистентных рас гельминтов, против которых испытанные ранее антигельминтные препараты в рекомендованных дозах оказываются неэффективными. Это явление отмечено у многих видов животных и проявляется по отношению практически ко всем основным группам антигельминтиков, о чем свидетельствуют многочисленные сообщения, главным образом, зарубежных авторов. В коневодстве для борьбы с гельминтозами более 40 лет используют бензимидазолы, что привело к широко распространенной резистентности к ним у кишечных нематод. В последние годы наблюдается потеря или ослабление эффективности лечения нематодозов лошадей антигельминтными препаратами: тиабендазолом, пирантелом памоатом, препаратами из групп бензимидазолов и макроциклических лактонов. Не вызывает сомнений, что подобная картина распространения резистентных рас гельминтов характерна и для России, поскольку здесь применяются для лечения те же самые антигельминтные препараты, что и за рубежом. Однако, данная проблема в нашей стране остается практически не исследованной. В этой ситуации бесконтрольное применение антигельминтиков, не учитывающее возможности возникновения резистентности к ним, неизбежно ведет (а возможно в ряде случаев уже привело) к появлению и распространению устойчивых популяций гельминтов, против которых существующие препараты окажутся неэффективными.

1. Архипов И. А. Антигельминтики: фармакология и применение. Москва, 2009. 409 с.

2. Архипов И. А., Кармалиев Р. С., Смирнов А. Н. К профилактике развития резистентности паразитов к химиотерапевтическим препаратам // «Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями»: материалы докладов научной конференции Всероссийского общества гельминтологов РАН. 2006. Вып. 17. С. 34.

3. Бундина Л. А., Гришин Д. В., Мальцев К. Л. Лечение однокопытных при стронгилятозах // Ветеринарная патология. 2005. Т. 13, № 2. С. 73.

4. Бундина Л. А., Евстафьева Е. Е. Сравнительная эффективность некоторых препаратов ивермектинового ряда при нематодозах лошадей // Российский паразитологический журнал. 2014. № 4. С. 74-78.

5. Бундина Л. А., Енгашев С. В. Распространение кишечных нематод и эффективность дегельминтизации лошадей в спортивных клубах Московской области // Ветеринария. 2015. № 5. С. 32-35.

6. Гаврилова Н. А., Белова Л. М., Логинова О. А., Роберман М. Г., Ситникова Р. С. Эпизоотическая ситуация по гельминтозам лошадей в частных хозяйствах Ленинградской области // Международный вестник ветеринарии. 2020. № 2. С. 37-41.

7. Дашинимаев Б. Ц. Нематодозы пищеварительного тракта у лошадей Забайкальского края и вызываемый ими ущерб // Актуальные вопросы ветеринарной биологии. 2018. Т. 77, № 11-1. C. 187-190.

8. Динченко О. И. К вопросу о проблемах профилактики и лечения паразитозов лошадей // «Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями»: материалы докладов научной конференции Всероссийского общества гельминтологов РАН. 2017. Вып. 18. С. 138-142.

9. Кармалиев Р. С., Байтуганов Б. А. Антигельминтная резистентность возбудителей стронгилятозов пищеварительного тракта жвачных в регионе Западного Казахстана // Российский паразитологический журнал. 2013. № 1. С. 85-88.

10. Кармалиев Р. С., Черепанов А. А. Методические рекомендации по выявлению антгельминтной резистентности у стронгилят пищеварительного тракта жвачных. М.: ВАСХНИЛ, 1991. 20 с.

11. Коколова Л. М., Гаврильева Л. Ю., Степанова С. М., Дулова С. В., Слепцова С. С., Нифонтов К. Р. Организация профилактической подкормки и лечение паразитарных болезней лошадей табунного содержания в условиях Якутии // Ветеринария и кормление. 2020. № 3. С. 17-20.

12. Малахов А. В. Выявление устойчивости у Ascaridia galli Schrank и испытание новых препаратов при аскаридозе и гетеракидозе кур: дис. … канд. вет. наук: 03.00.20. М., 1982. 131 с.

13. Синяков М. П., Ятусевич А. И., Стогначева Г. А. Противопаразитарные препараты для лечения и профилактики болезней лошадей // Вестник АПК Верхневолжья. 2021. № 1 (53). С. 28-32.

14. Смертина М. А., Ефремова Е. А., Марченко В. А. Некоторые аспекты эпизоотологии стронгилятозов лошадей в Новосибирской области // «Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями»: материалы докладов научной конференции Всероссийского общества гельминтологов РАН. 2020. Вып. 21. С. 397-402. DOI: 10.31016/978-5-9902341-5-4.2020.21.397-402.

15. Чеботарев Р. С. Материалы по изучению паразитологической ситуации в Дымерском районе Киевской области // Доклады института зоологии АН УССР. 1959. № 15. С. 2-37.

16. Austin S. M., Di Pietro J. A., Foreman J. H. Parascaris equorum infections in horses. Compend. Contin. Educ. Pract. Vet. 1990; 12: 1110–1119.

17. Bellaw J. L., Krebs K., Reinemeyer C. R., Norris J. K., Scare J. A., Pagano S., Nielsen M. K. Anthelmintic therapy of equine cyathostomin nematodes – larvicidal efcacy, egg reappearance period, and drug resistance. International Journal for Parasitology. 2018; 48: 97–105. https://doi.org/10.1016/j.ijpara.2017.08.009.

18. Bello T. R., Allen T. M. Comparison of two fecal egg recovery techniques and larval culture for cyathostomins in horses. Am. J. Vet. Res. 2009; 70: 571–573. DOI: 10.2460/ajvr.70.5.571.

19. Boersema J. H., Eysker M., Nas J. W. M. Apparent resistance of Parascaris equorum to macrocylic lactones. Vet. Rec. 2002; 150: 279–281. doi: 10.1136/vr.150.9.279.

20. Chapman M. R., French D. D., Monahan C. M., Klei T. R. Identifcation and characterization of a pyrantel pamoate resistant cyathostome population. Vet. Parasitol. 1996; 66: 205-212. https://doi.org/10.1016/S0304-4017(96)01014-X.

21. Coles G. C., Bauer C., Borgsteede F. H., Geerts S., Klei T. R., Taylor M. A., Waller P. J. World Association for the Advancement of Veterinary Parasitology (W.A.A.V.P.) methods for the detection of anthelmintic resistance in nematodes of veterinary importance. Veterinary Parasitology. 1992; 44: 35–44. doi: 10.1016/0304-4017(92)90141-u.

22. Coles G. C., Jackson F., Pomroy W. E., Prichard R. K., von Samson-Himmelstjerna G., Silvestre A., Taylor M. A., Vercruysse J. Te detection of anthelmintic resistance in nematodes of veterinary importance. Veterinary Parasitology. 2006; 136: 167-185. doi:10.1016/j.vetpar.2005.11.019.

23. Coop R. L., Holmes P. H. Nutrition and parasite interaction. International Journal for Parasitology. 1996; 26: 951–962. DOI: 10.1016/s0020-7519(96)80070-1.

24. Craig T. M. Anthelmintic resistance and alternative control methods. Veterinary Clinics of North America: Food Animal Practice. 2006; 22: 567–581. DOI: 10.1016/j.cvfa.2006.07.003.

25. Craig T. M., Diamond P. L., Ferwerda N. S.,Tompson J. A. Evidence of ivermectin resistance by Parascaris equorum on a Texas horse farm. Journal of Equine Veterinary Science. 2007; 27: 67–71. doi:10.1016/j.jevs.2006.12.002.

26. Cribb N. C., Cote N. M., Boure L. P., Peregrine A. S. Acute small intestinal obstruction associated with Parascaris equorum infection in young horses: 25 cases (1985–2004). N. Z. Vet. J. 2006; 54: 338–343. doi: 10.1080/00480169.2006.36721.

27. Domke A. V., Chartier C., Gjerde B., Hoglund J., Leine N., Vatn S., Stuen S. Prevalence of anthelmintic resistance in gastrointestinal nematodes of sheep and goats in Norway. Parasitology Research. 2012; 111: 185–193. doi: 10.1007/s00436-012-2817-x.

28. Fritzen B., Rohn K., Schnieder T., von SamsonHimmelstjerna G. Endoparasite control management on horse farms – lessons from worm prevalence and questionnaire data. Equine Vet. J. 2010; 42: 79–83. doi: 10.2746/042516409X471485.

29. Geurden T., Chartier C., Fanke J., di Regalbono A. F., Traversa D., von Samson-Himmelstjerna G., Demeler J., Vanimisetti H. B., Bartram D. J., Denwood M. J. Anthelmintic resistance to ivermectin and moxidectin in gastrointestinal nematodes of cattle in Europe. International Journal for Parasitology: Drugs and Drug Resistance, 2015; 5: 163–171. doi: 10.1016/j.ijpddr.2015.08.001.

30. Geurden T., van Doorn D., Claerebout E., Kooyman F.,De Keersmaecker S., Vercruysse J., Besognet B., Vanimisetti B., di Regalbono A. F., Beraldo P., Di Cesare A., Traversa D. Decreased strongyle egg re-appearance period afer treatment with ivermectin and moxidectin in horses in Belgium, Italy and Te Netherlands. Veterinary Parasitology. 2014; 204: 291–296. 10.1016/j.vetpar.2014.04.013.

31. Gibson T. E. Some experiences with small daily doses of phenothiazine as a means of control of strongylid worms in the horse. Veterinary Record. 1960; 72: 37–41.

32. Ihler C. F. A feld survey on anthelmintic resistance in equine small strongyles in Norway. Acta Vet. Scand. 1995; 36: 135–143.

33. Jabbar A., Iqbal Z., Kerboeuf D., Muhammad G., Khan M. N., Afaq M. Anthelmintic resistance: the state of play revisited. Life Sciences. 2006; 79: 2413–2431. doi: 10.1016/j.lfs.2006.08.010.

34. Kaplan R. M. Anthelmintic resistance in nematodes of horses. Vet. Res. 2002; 33: 491–507. doi: 10.1051/vetres:2002035.

35. Kaplan R. M. Drug resistance in nematodes of veterinary importance. A status report. Trend. Parasitol. 2004; 20: 477–481. doi: 10.1016/j.pt.2004.08.001.

36. Kaplan R. M., Klei T. R., Lyons E. T., Lester G., Courtney C. H., French D. D., Tolliver S. C., Vidyashankar A. N., Zhao Y. Prevalence of anthelmintic resistant cyathostomes on horse farms. J. Am. Vet. Med. Assoc. 2004; 225: 903–910. doi: 10.2460/javma.2004.225.903.

37. Kaplan R. M., Reinemeyer C. R., Slocombe O., Murray M. J. Confrmation of ivermectin resistance in a purportedly resistant Canadian isolate of Parascaris equorum in foals. Proceedings of the American Association of Veterinary Parasitologists, 51st Annual Meeting, 2006; 69–70.

38. Kaplan R. M., Vidyashankar A. N. An inconvenient truth: global worming and anthelmintic resistance. Vet. Parasitol. 2012; 186: 70–78. doi: 10.1016/j.vetpar.2011.11.048.

39. Kohler P. Te biochemical basis of anthelmintic action and resistance. International Journal for Parasitology. 2001; 31: 336–345. doi: 10.1016/s0020-7519(01)00131-x.

40. Kooyman F. N. J., van Doorn D. C. K., Geurden T., Mughini-Gras L., Ploeger H. W., Wagenaar J. A. Species composition of larvae cultured afer anthelmintic treatment indicates reduced moxidectin susceptibility of immature Cylicocyclus species in horses. Veterinary Parasitology. 2016; 227: 77–84. DOI: 10.1016/j.vetpar.2016.07.029.

41. Kopp S. R., Coleman G. T., McCarthy J. S., Kotze A. C. Application of in vitro anthelmintic sensitivity assays to canine parasitology: Detecting resistance to pyrantel in Ancylostoma caninum. Veterinary Parasitology. 2008; 152: 284–293. doi: 10.1016/j.vetpar.2007.12.020.

42. Kotze A. C., Cowling K., Bagnall N. H., Hines B. M., Ruffell A. P., Hunt P. W., Coleman G. T. Relative level of thiabendazole resistance associated with the E198A and F200Y SNPs in larvae of a multidrug resistant isolate of Haemonchus contortus. International Journal for Parasitology: Drugs and Drug Resistance. 2012; 2: 92–97. doi: 10.1016/j.ijpddr.2012.02.003.

43. Laugier C., Sevin C., Menard S., Maillard K. Prevalence of Parascaris equorum infection in foals on French stud farms and frst report of ivermectinresistant P. equorum populations in France. Vet. Parasitol. 2012; 188: 185–189. doi: 10.1016/j.vetpar.2012.02.022.

44. Lichtenfels J. R., McDonnell A., Love S., Matthews J. B. Nematodes of the tribe cyathostominea (Strongylidae) collected from horses in Scotland. Comp. Parasitol. 2001; 68: 265–269.

45. Little D., Flowers J. R., Hammerberg B. H., Gardner S. Y. Management of drug-resistant cyathostominosis on a breeding farm in central North Carolina. Equine Vet. J. 2003; 35: 246–251. doi: 10.2746/042516403776148264.

46. Love S., Murphy D., Mellor D. Pathogenicity of cyathostome infection. Vet. Parasitol. 1999; 85: 113–122. doi: 10.1016/s0304-4017(99)00092-8.

47. Lyons E. T., Drudge J. H., Tolliver S. C. Larval cyathostomiasis. Vet. Clin. North Am. Equine Pract. 2000; 16: 501–513. doi: 10.1016/s0749-0739(17)30092-5.

48. Lyons E. T., Tolliver S. C., Collins S. S., Ionita M., Kuzmina T. A., Rossano M. Field tests demonstrating reduced activity of ivermectin and moxidectin against small strongyles in horses on 14 farms in Central Kentucky in 2007–2009. Parasitol. Res. 2011; 108: 355–360. DOI: 10.1007/s00436-010-2068-7.

49. Lyons E. T., Tolliver S. C., Ionita M., Lewellen A., Collins S. S. Field studies indicating reduced activity of ivermectin on small strongyles in horses on a farm in Central Kentucky. Parasitol. Res. 2008; 103: 209–215. doi: 10.1007/s00436-008-0959-7.

50. Molento M. B., Antunes J., Bentes R. N., Coles G. C. Anthelmintic resistant nematodes in Brazilian horses. Vet. Rec. 2008; 162: 384–385. doi: 10.1136/vr.162.12.384.

51. Morsy K., Fahmy S., Mohamed A., Ali S., El–Garhy M., Shazly M. Optimizing and evaluating the antihelminthic activity of the biocompatible zinc oxide nanoparticles against the ascaridid nematode, Parascaris equorum in vitro. Acta Parasitol. 2019; 64 (4): 873-886. doi: 10.2478/s11686-019-00111-2.

52. Murphy D., Love S. Te pathogenic effects of experimental cyathostome infections in ponies. Vet. Parasitol. 1997; 70: 99–110. doi: 10.1016/s0304-4017(96)01153-3.

53. Nielsen M. K., Pfster K., von SamsonHimmelstjerna G. Selective therapy in equine parasite control – application and limitations. Vet. Parasitol. 2014; 28 (202), 3-4: 95-103. doi: 10.1016/j.vetpar.2014.03.020.

54. Peregrine A. S., Molento M. B., Kaplan R. M., Nielsen M. K. Anthelmintic resistance in important parasites of horses: does it really matter? Vet. Parasitol. 2014; 201: 1–8. doi:10.1016/j.vetpar.2014.01.004.

55. Raza A., Qamar A. G., Hayat K. Anthelmintic resistance and novel control options in equine gastrointestinal nematodes. Parasitology. 2019; 146 (4): 425-437. doi: 10.1017/S0031182018001786.

56. Rossano M. G., Smith A. R., Lyons E. T. Shortened strongyle-type egg reappearance periods in naturally infected horses treated with moxidectin and failure of a larvicidal dose of fenbendazole to reduce fecal egg counts. Vet. Parasitol. 2010; 173: 349–352. doi: 10.1016/j.vetpar.2010.07.001.

57. Traversa D., von Samson-Himmelstjerna G., Demeler J., Milillo P., Schurmann S., Barnes H., Otranto D., Perrucci S., di Regalbono A. F., Beraldo P., Boeckh A., Cobb R. Anthelmintic resistance in cyathostomin populations from horse yards in Italy, United Kingdom and Germany. Parasit. Vectors. 2009; 2 (2): 2. doi: 10.1186/1756-3305-2-S2-S2.

58. Trawford A. F., Burden F., Hodgkinson J. E. Suspected moxidectin resistance in cyathostomes in two donkey herds at the Donkey Sanctuary, UK. Proc 20th Int. Conf. World Assoc. Adv. Vet. Parasitol., Christchurch. 2005; 196.

59. Tydén E., Engström A., Morrison D. A., Höglund J. Sequencing of the β-tubulin genes in the ascarid nematodes Parascaris equorum and Ascaridia galli. Mol. Biochem. Parasitol. 2013; 190: 38-43. 10.1016/j.molbiopara.2013.05.003.

60. von Samson-Himmelstjerna G. Anthelmintic resistance in equine parasites – detection, potential clinical relevance and implications for control. Vet. Parasitol. 2012; 185: 2–8. doi: 10.1016/j.vetpar.2011.10.010.

61. von Samson-Himmelstjerna G., Fritzen B., Demeler J., Schurmann S., Rohn K., Schnieder T., Epe C. Cases of reduced cyathostomin egg-reappearance period and failure of Parascaris equorum egg count reduction following ivermectin treatment as well as survey on pyrantel efcacy on German horse farms. Vet. Parasitol. 2007; 144: 74–80. doi: 10.1016/j.vetpar.2006.09.036.