Совместное паразитирование Lateriporus teres (Cestoda: Dilepididae) и Polymorphus phippsi (Palaeacanthocephala: Polymorphidae) в тонком кишечнике обыкновенной гаги

Цель исследований: изучение особенностей паразитирования в кишечнике обыкновенной гаги цестод Lateriporus teres Krabbe, 1869 (Cestoda: Dilepididae) и скребней Polymorphus phippsi Kostylew, 1922 (Palaeacanthocephala: Polymorphidae) при совместной инвазии и оценка общей пищеварительной активности в желудочно-кишечном тракте птиц, зараженных указанными гельминтами.

Материалы и методы. Используя методы биохимического анализа, определяли активность пищеварительных ферментов (протеаз и гликозидаз) и интенсивность пищеварения с участием этих ферментов в кишечнике обыкновенной гаги. Измеряли пищеварительную активность ферментов в стробиле гельминтов, а также оценивали интенсивность мембранного пищеварения на поверхности их тегумента.

Результаты и обсуждение. Установлено, что при совместном заражении цестоды L. teres встречались главным образом в проксимальных отделах кишечника птиц, скребни P. phippsi – в дистальных отделах. Показано, что на поверхности тела цестод и скребней происходили процессы мембранного пищеварения с участием протеаз и гликозидаз. При этом, интенсивность белкового обмена у обоих гельминтов была одинаковой, а активность гликозидаз была выше на тегументе L. teres. Установлено, что активность гликозидаз в теле скребней в 6 раз превышала активность гликозидаз в стробиле цестод. В участках кишечника, где были локализованы цестоды L. teres, отмечено понижение активности протеаз и гликозидаз. В отделах, где паразитировали скребни P. phippsi, в слизистой оболочке кишечника повышалась активность протеаз. Суммарная активность протеаз и гликозидаз вдоль всей длины кишечника у обыкновенных гаг, зараженных L. teres и P. phippsi, уменьшалась по сравнению с птицами, свободными от инвазии этими гельминтами.

1. Галактионов К. В., Атрашкевич Г. И. Специфика циркуляции паразитов морских птиц в высокой Арктике на примере паразитарной системы скребня Polymorphus phippsi (Palaeacanthocephala: Polymorphidae) // Паразитология. 2015. № 6 (49). С. 393–411.

2. Извекова Г. И., Куклина М. М. Заражение цестодами и активность пищеварительных гидролаз позвоночных животных // Успехи соврем. биологии. 2014. № 3 (134). С. 304–315.

3. Извекова Г. И., Соловьев М. М. Особенности влияния цестод, паразитирующих в кишечнике рыб, на активность протеиназ хозяев // Известия РАН. Серия биол. 2016. № 2. С. 182–187.

4. Извекова Г. И., Куклина М. М., Фролова Т. В. Инактивация протеолитических ферментов цестодами // Доклады академии наук. 2017. № 4 (475). С. 469–472.

5. Кузьмина В. В. Применение метода последовательной десорбции α-амилазы с отрезка кишки при изучении мембранного пищеварения у рыб // Вопр. ихтиологии. 1976. № 5 (16). С. 944–946.

6. Кузьмина В. В., Извекова Г. И., Куперман Б. И. Особенности физиологии питания цестод и их хозяев – рыб // Успехи соврем. биологии. 2000. № 4 (120). С. 384–394.

7. Куклин В. В. Модифицированная методика изготовления тотальных препаратов паразитических плоских червей // Российский паразитологический журнал. 2013. № 4. С. 66–67.

8. Куклин В. В., Куклина М. М. Гельминты птиц Баренцева моря: фауна, экология, влияние на хозяев. Апатиты: изд-во Кольского научного центра РАН, 2005. 289 с.

9. Куклина М. М., Куклин В. В. Wardium cirrosa (Cestoda: Aploparaksidae) локализация в кишечнике серебристой чайки и влияние на пищеварительную активность хозяина // Паразитология. 2017. № 3 (51). С. 213–223.

10. Куклина М. М., Куклин В. В. Особенности локализации ленточных червей в тонком кишечнике серебристой чайки (Larus argentatus) // Зоологический журнал. 2019. № 3 (98). С. 268–277.

11. Успенская А. В. Паразитофауна бентических ракообразных Баренцева моря. М.-Л.: изд-во АН СССР, 1963. 128 с.

12. Хохлова И. Г. Акантоцефалы наземных позвоночных фауны СССР. М.: Наука, 1986. 278 с.

13. Anson M. The estimation of pepsin, tripsin, papain and eathepsin with hemoglobin. J. Gener. Phys. 1938; 1 (22): 79–83.

14. Bush A. O., Holmes J. C. Intestinal helminths of lesser scaup ducks: an interactive community. Can. J. Zool. 1986; 64: 142–152.

15. Crompton D. T. W. The sites occupied by some parasitic helminthes in the alimentary tract of vertebrates. Biol. Rev. 1973; 48: 27–83.

16. Crompton D. W. T., Nesheim M. C. Amino acid patterns during digestion in the small intestine of ducks. J. Nutrition. 1969; 99: 43–50.

17. Crompton D. W. T., Nesheim M. C. Lipid, bile acid, water and dry matter content of the intestinal tract of domestic ducks with reference to the habitat of Polymorphus minutus (Acanthocephala). J. Exp. Biol. 1970; 52: 427–445.

18. Dalton J. P., Skelly P., Halton D. W. Role of the tegument and gut in nutrient uptake by parasitic platyhelminths. Can. J. Zool. 2004; 82: 211–232.

19. Heckmann R. A., Amin O. M., El-Naggar A. M. Micropores of Acanthocephala, a scanning electron microscopy study. Sci. Parasitol. 2013; 3 (14): 105–113.

20. Hibbard K. M., Cable R. M. The uptake and metabolism of tritiated glucose, tyrosine, and thymidine by adult Paulisentis fractus van Cleave and Bangham, 1949 (Acanthocephala: Neoechinorhynchidae). J. Parasitol. 1968; 3 (54): 517–523.

21. Holmes J. C. Effects of concurrent infections on Hymenolepis diminuta (Cestoda) and Monifiliformis dulius (Acanthocephala), I. General effects and comparison with crowding. J. Parasitol. 1961; 47: 209–216.

22. Hollmèn T., Lehtonen J. T., Sankari S., Soveri S., Hario M. An exsperimental study on the effects of polymorphiasis in common eider ducklings. J. Wildlife Diseases. 1999; 3 (35): 466–473.

23. Garbus S.- E., Lyngs P., Christensen J. P., Buchmann K., Eulaers I., Mosbech A., Dietz R., Gilchrist H.G., Sonne C. Common Eider (Somateria mollissima) body condition and parasitic load during a mortality event in the Baltic Proper. Avian biology research. 2018; 3 (11): 167–172.

24. Garbus S.- E., Christensen J. P., Buchmann K., Jessen T. B., Lyngs P., Jacobsen M. L., Garbus G., Lind E., Garbus P. G., Madsen J. J., Thorup K., Sonne C. Haematology, blood biochemistry, parasites and pathology of common Eider (Somateria mollissima) males during a mortality event in the Baltic. Science of the total Environment. 2019; 683: 559–567.

25. Khan R. A., Chandra C. V., Earle P. J., Robertson G. J., Ryan P., Jamieson S. Influence of petroleum hydrocarbons on the endoparasitic helminths of the common eider, Somateria mollissima, from Newfoundland. Helminthology. 2011; 85: 430–434.

26. Keymer A., Crompton D. W. T., Walters D. E. Parasite population biology and host nutrion: dietary fructose and Moniliformis (Acanthocephala). Parasitology. 1983; 87: 265–278.

27. Nelson N. A photometric adaptation of the Somogyi method for the determination of glucose. J. Biol. Chem. 1944: 375–380.

28. Pappas P. W., Read C. P. Membrane transport in helminth parasites: a review. Exp. Parasitology. 1975; 37: 469–530.

29. Starling J. A. Tegumental carbohydrate transport in intestinal helminths: correlation between mechanisms of membrane transport and the biochemical environment of absorptive surfaces. Trans. Amer. Micros. Soc. 1975; 4 (94): 508–523.

30. Starling J. A., Fisher F. M. Carbohydrate transport Monifiliformis dulius (Acanthocephala). I. The kinetics and specificity of hexose absorption. Parasotology. 1975; 61: 977–990.

31. Taraschewski H., Mackenstedt U. Autoradigraphic and morphological investigations on the uptake and incorporation of tritiated lysin by acanthocephalans. Parasitology research. 1991; 77: 536–541.

32. Thieltges D. W., Hussel B., Backgard H. Endoparasites in common eiders Somateria mollissima from birds killed by an oil spill in the northern Wadden Sea. J. Sea Researsh. 2006; 55: 301–308.

33. Thompson D. P., Geary T. C. The structure and function of helminth surfaces. Biochemistry and molecular biology of parasites. Ed. Marr J.J., Müller M. Academic Press Ltd. 1995; 203–232.

34. Tourangeau J., Provencher J. F., Gilchrist H. G., Mallory M. L., Forbes M. R. Sources of variation in endohelminth parasitism of common eiders over-wintering in the Canadian Arctic. Polar Biology. 2019; 2: 307–315.