Морские вши Lepeophtheirus salmonis как потенциальный источник заражения рыб в аквакультуре бактериальными болезнями

Цель исследований – изучение микробиоты содержимого морских вшей и оценка их роли как переносчиков возбудителей бактериальных болезней лососевых рыб в аквакультуре.

Материалы и методы. Исследование выполнено в 2024–2025 гг. в рамках изучения распространения возбудителей паразитарных и бактериальных болезней рыб в аквакультуре. Для анализа использовали только живых особей Lepeophtheirus salmonis, а также атлантического лосося (Salmo salar) и радужную форель (Oncorhynchus mykiss) после снятия прикрепленных паразитов для микробиологического исследования по стандартным для морской аквакультуры методикам. Для первичного скрининга все взятые образцы высевали на накопительные питательные среды, для дифференциации – на селективные; морфологические и биохимические свойства изолятов определяли в соответствии со схемами, изложенными в «Руководстве по определению бактерий» и «Определителе нетривиальных патогенных грамотрицательных бактерий». Полимеразную цепную реакцию (ПЦР) проводили с использованием праймеров, разработанных ранее.

Результаты и обсуждение. При анализе 59 объединенных образцов лососевых рыб нами выделено три вида бактерий: Vibrio salmonicida, Tenacibaculum maritimum и Listonella (Vibrio) anguillarum. Из них два вида потенциально опасные возбудители болезни Хитра (холодноводного вибриоза) и классического вибриоза. Из внутреннего содержимого морских вшей, собранных с тех же самых рыб, были выявлены аналогичные возбудители (в 79% случаев). Видовая принадлежность дополнительно подтверждена молекулярно-биологическими методами. Установлена корреляция между циркуляцией возбудителя в популяции рыб и у паразитирующих на них рачках.

1. Бугаев А. В. Зараженность морскими вшами Lepeoptheirus salmonis (Caligidae) тихоокеанских лососей Oncorhynchus spp. в прикамчатских водах Берингова моря и Тихого океана в период преднерестовых миграций 2004-2005 гг. // Исследования водных биологических ресурсов Камчатки и Северо-Западной части Тихого океана. 2009. Вып. 12. C. 48-57.

2. Вейант Р., Мосс У., Уивер Р. Определитель нетривиальных патогенных грамотрицательных бактерий (аэробных и факультативно анаэробных): Справочник. М.: Мир, 1999. C. 790.

3. Вялова Г. П. Паразитозы кеты (Oncorhynchus keta) и горбуши (Oncorhynchus gorbuscha) Сахалина. Южно-Сахалинск, 2003. C. 192.

4. Завьялова Е. А., Алонцева Д. А., Белименко В. В., Булина К. Ю., Дрошнев А. Е. Лососевая вошь Lepeophtheirus salmonis – реальная опасность для марикультуры России // Ветеринария и кормление. 2020. № 1. С. 43-46.

5. Кряковцева В. Н., Алонцева Д. А., Дрошнев А. Е. Биология Лососевых вшей (Lepeophtheirus salmonis) и их роль в распространении заболеваний лососёвых рыб // Материалы международной научной конференции молодых учёных и специалистов, посвящённой 150-летию со дня рождения А. Я. Миловича. М., 2024. C. 243-247.

6. Определитель бактерий Берджи. В 2-х томах. М.: Мир, 1997.

7. Abolofia J., Wilen J. E., Asche F. The Cost of Lice: Quantifying the Impacts of Parasitic Sea Lice on Farmed Salmon. Marine Resource Economics. 2017; 32 (3): 329-349.

8. Ahne W. Argulus foliaceus L. and Piscicola geometra L. as mechanical vectors of spring viraemia of carp virus (SVCV). Journal of Fish Diseases. 1985; 8: 241242.

9. Anderson J. L., Asche F., Garlock T. Economics of Aquaculture Policy and Regulation. Annual review of resource economics. 2019; 11: 101-123. https://doi.org/10.1146/annurev-resource-100518-093750

10. Barker D. E., Braden L., Coombs M. P., Boyce B. Preliminary studies on the isolation of bacteria from sea lice, Lepeophtheirus salmonis, infecting farmed salmon in British Columbia, Canada. Parasitology Research. 2009; 105 (4): 1173-1177. https://doi.org/10.1007/s00436-009-1523-9

11. Beamish R. J., Neville C. M., Sweeting R. M. Sea lice count on adult Pacific salmon caught in the Central Coast of British Columbia using trawl and troll gear. Fisheries and Oceans. Canada, 2004: 17. https://doi.org/10.13140/RG.2.2.23008.07682

12. Brauner C. J., Sackville M., Gallagher Z., Tang S. L. Physiological consequences of the salmon louse (Lepeophtheirus salmonis) on juvenile pink salmon (Oncorhynchus gorbuscha): implications for wild salmon ecology and management, and for salmon aquaculture. Philosophical Transactions. 2012; 367 (1596): 1770-1779. https://doi.org/10.1098rstb.2011.0423

13. Brooker A. J., Skern-Mauritzen R., Bron J. E. Production, Mortality, and Infectivity of Planktonic Larval Sea Lice, Lepeophtheirus salmonis (Kroyer, 1837): Current Knowledge and Implications for Epidemiological Modelling. ICES Journal of Marine Science. 2018; 75 (4): 1214-1234. https://doi.org/10.1093/icesjms/fsy015

14. Bugaev A. V. Sea lice Lepeoptheirus salmonis (Caligidae) infestation of pacific salmon (Oncorhynchus spp.) on the data from drift net catches in Russian Economic Zone in 2004 (NPAFC Doc.865). KamchatNIRO, Kamchatka Fisheries & Oceanography Inst. 2005; 14.

15. Buller N. B. Bacteria from fish and other aquatic animals/ a practical identification manual. Oxfordshire OX, UK; Cambridge, MA, USA, 2004; 361.

16. Cai J. Aquaculture Growth Potential: Perspective from Short-Term Projection of Fish Demand. FAO Aquacult Newslett. 2017; 57: 48.

17. Cox F. Concomitant Infections, Parasites and Immune Responses. Parasitology. 2001; 122: 23-38. https://doi.org/10.1017/S003118200001698X

18. Cusack R. Cone D. K. A report of bacterial microcolonies on the surface of Gyrodactylus (Monogenea). Journal of Fish Diseases. 1985; 8: 125-127.

19. Cusack R., Cone D. K. A review of parasites as vectors of viral and bacterial diseases of fish. Journal of Fish Diseases. 1986; 9: 169-171.

20. Pincinato R. B. M., Asche F., Bleie H., Skrudland A., Stormoen M. Factors Influencing Production Loss in Salmonid Farming. Aquaculture. 2021; 532: 736034. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2020.736034

21. Faisal M., Schulz C. A. Detection of viral hemorrhagic septicemia virus (VHSV) from the leech Myzobdella lugubris Leidy. Parasites and Vectors. 2009; 2: 45-48.

22. Faisal M., Winters A. D. Detection of viral hemorrhagic septicemia virus (VHSV) from Diporeia spp. (Pontoporeiidae, Amphipoda) in the Laurentian Great Lakes. Parasites and Vectors. 2011; 6: 2-5. https://doi.org/10.1186/1756-3305-2-45

23. Fast M. D. Fish Immune Responses to Parasitic Copepod (Namely Sea Lice) Infection. Developmental and Comparative Immunology. 2014; 43 (2): 300-312. https://doi.org/10.1016/j.dci.2013.08.019

24. Fast M. D., Ross N. W., Mustafa A., Sims D. Susceptibility of rainbow trout Oncorhynchus mykiss, Atlantic Salmon Salmo salar and Coho Salmon Oncorhynchus kisutch to experimental infection with Sea Lice Lepeophtheirus salmonis. Diseases of Aquatic Organisms. 2002; 52 (1): 57-68. https://doi.org/10.3354/dao052057

25. Figueroa C., Bustos P., Torrealba D., Dixon B., Soto C., Conejeros P., Gallardo J. A. Coinfection takes its toll: Sea Lice override the protective effects of vaccination against a bacterial pathogen in Atlantic Salmon. Scientific Reports. 2017; 7 (1): 17817. https://doi.org/10.1038/s41598-017-18180-6

26. Johnson S. C., Fast M. D. Interactions between sea lice and their hosts. In book: Host-Parasite Interactions. 2004; 131-159. https://doi.org/10.4324/9780203487709-7

27. Jakob E., Barker D. E., Garver K. A. Vector potential of the salmon louse Lepeophtheirus salmonis in the transmission of infectious haematopoietic necrosis virus (IHNV). Diseases of Aquatic Organisms. 2011; 97: 155-165.

28. Johansen L.-H., Eggset G., Sommer A.-I. Experimental IPN Virus Infection of Atlantic Salmon Parr; Recurrence of IPN and Effects on Secondary Bacterial Infections in Post-Smolts. Aquaculture. 2009; 290 (1): 9-14. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2009.02.002

29. Johnson S., Albright L. Comparative Susceptibility and Histopathology of the Response of Naive Atlantic, Chinook and Coho Salmon to Experimental Infection with Lepeophtheirus salmonis (Copepoda: Caligidae). Diseases of Aquatic Organisms. 1992; 14 (3): 179-193. https://doi.org/10.3354/dao014179

30. Jones S. R., Kim E., Dawe S. Experimental infections with Lepeophtheirus salmonis (Kroyer) on threespine sticklebacks, Gasterosteus aculeatus L. and juvenile Pacific salmon, Oncorhynchus spp. Journal of Fish Diseases. 2006; 29: 489-495.

31. Jones S. R. M. The occurrence of Lepeophtheirus salmonis and Caligus clemensi (Copepoda: Caligidae) on three-spine stickleback Gasterosteus aculeatus in coastal British Columbia. Journal of Parasitology. 2006; 92: 473-480.

32. Jones S. R. M., Prosperi-Porta G. The diversity of sea lice (Copepoda: Caligidae) parasitic on threespine stickleback (Gasterosteus aculeatus) in coastal British Columbia. Journal of Parasitology. 2011; 97: 399-405.

33. Kotob M. H., Menanteau-Ledouble S., Kumar G., Abdelzaher M., El-Matbouli M. The impact of coinfections on fish: A Review. Veterinary Research. 2016; 47: 98. https://doi.org/10.1186/s13567-016-0383-4

34. Lhorente J. P., Gallardo J. A., Villanueva B., Carabaño M. J., Neira R. Disease Resistance in Atlantic Salmon (Salmo salar): Coinfection of the Intracellular Bacterial Pathogen Piscirickettsia salmonis and the Sea Louse Caligus rogercresseyi. PloS One. 2014; 9: e95397. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0095397

35. Morabit A., Garcia-Marquez S., Santos Y. Is sea lamprey a potential source of infection with Aeromonas salmonicida for wild and farmed fish? Bulletin of the European Association of Fish Pathologists. 2004; 24: 100-103.

36. Morton A., Routledge R., Peet C., Ladwig A. Sea lice Lepeoptheirus salmonis infection rates on juvenile pink (Oncorhynchus gorbuscha) and chum (Oncorhynchus keta) salmon in the nearshore marine environment of British Columbia. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences. 2004; 61: 147-157.

37. Mulcahy D., Klaybor D., Batts W. N. Isolation of infectious haematopoietic necrosis virus from a leech (Piscicola salmositica) and a copepod (Salmincola sp.), ectoparasites of sockeye salmon Oncorhynchus nerka. Diseases of Aquatic Organisms. 1990; 16: 29-34.

38. Nese L., Enger O. Isolation of Aeromonas salmonicida from salmon lice Lepeophtheirus salmonis and marine plankton. Diseases of Aquatic Organisms. 1993; 16: 79-81.

39. Nylund A., Wallace C., Hovland T. The possible role of Lepeophtheirus salmonis (Kroyer) in the transmission of infectious salmon anaemia. In: Pathogens of Wild and Farmed Fish: Sea lice. Ellis Horwood, Chichester, UK. 1993; 367-378.

40. Petterson E., Sandberg M., Santi N. Salmonid alphavirus associated with Lepeophtheirus salmonis (Copepoda: Caligidae) from Atlantic salmon Salmo salar L. Journal of Fish Diseases. 2009; 32: 477-479.

41. Pike A. W. Wadsworth S. L. Sea lice on Salmonids: Their Biology and Control. Advances in Parasitology. 1999; 44: 233-337. https://doi.org/10.1016/s0065-308x(08)60233-x

42. Pike A. W., Wadsworth S. L. Sea lice on salmonids: their biology and control. Advances in Parasitology. 1999; 44: 233-337.

43. Rodriguez Quiroga J. R., Ferreiro A., Iglesias R., Garcia Estevez J. M. Susceptibility of Turbot to Aeromonas salmonicida Subsp. salmonicida during a mixed experimental infection with Philasterides dicentrarchi. Bulletin of the European Association of Fish Pathologists. 2016; 36 (3): 118-125.

44. Toranzo A. E., Magarinos B., Romalde J. L. A review of the main bacterial fish diseases in mariculture systems. Aquaculture. 2005; 246: 37-61.

45. Wertheimer A. C. Sea lice infection of juvenile salmon in the marine waters of the northern region of southeastern Alaska, May-August 2003. Auke Bay Lab., Alaska Fish. Sci. Cen., Nat.Mar.Fish.Serv., NOAA, U.S. Dept. Commerce. 2003; 13.