Негативная кросс-резистентность к хлорфенапиру у особей пиретроид-устойчивой популяции комнатной мухи

Цель исследования – оценить чувствительность к дельтаметрину и про-инсектициду хлорфенапиру у природной популяции Musca domestica L. в сравнении с лабораторной культурой Lab UF и установить возможный механизм кросс-резистентности к хлорфенапиру.
Материалы и методы. Исследование выполнено на имаго лабораторной культуры Lab UF и природной популяции Nik комнатной мухи M. domestica, собранной в животноводческом хозяйстве Тюменской области, где длительное время применяли пиретроидные инсектициды. Токсичность пиретроида дельтаметрина (Дельцид, 4 %) и пиррола хлорфенапира (Пирафен КЭ, 360 г/л) оценивали методом группового кормления взрослых особей. На основании результатов токсикологических опытов рассчитывали летальные концентрации инсектицидов методом пробит-анализа и показатель резистентности. Для выяснения возможного механизма кросс-резистентности к хлорфенапиру у популяции Nik M. domestica определяли уровень активности основных ферментов детоксикации в зависимости от пола насекомых. Методом секвенирования по Сэнгеру выполнено исследование на наличие kdr-мутации, обеспечивающей резистентность к пиретроидам.
Результаты и обсуждение. Установленные летальные концентрации инсектицидов и расчет показателей резистентности продемонстрировали средний уровень резистентности к дельтаметрину и высокую чувствительность к хлорфенапиру популяции Nik. Обнаружено статистически значимое увеличение активности монооксигеназ в 2,25–4,36 раза, глутатион-S-трансферазы в 2,02–2,18, ацетилхолинэстеразы в 1,45–1,46 и альфа-нафтил эстеразы в 1,41–1,46 раза у самок и самцов природной популяции Nik по сравнению с показателями особей лабораторной культуры Lab UF. Методом секвенирования подтверждено наличие kdr-мутации (L1014F) в гомо- и гетерозиготном состоянии у особей природной популяции, мутация kdr-his (L1014H) не была обнаружена. Полученные результаты позволяют предположить, что у исследованной нами природной популяции M. domestica резистентность к дельтаметрину и высокая чувствительность к хлорфенапиру обусловлены наличием L1014F мутации и повышенной активностью Р450 монооксигеназ. Негативная кросс-резистентность может быть использована для разработки инсектицидных препаратов, снижающих риск быстрого формирования инсектицидной устойчивости M. domestica L.

1. Беньковская Г. В. Принципы содержания лабораторных линий насекомых // Биомика. 2017. Т. 9, № 1. С. 24-32.

2. Давлианидзе Т. А., Еремина О. Ю. Санитарноэпидемиологическое значение и резистентность к инсектицидам природных популяций комнатной мухи Musca domestica // Вестник защиты растений. 2021. Т. 104. № 2. С. 72-86. https://doi.org/10.31993/2308-6459-2021-104-2-14984

3. Давлианидзе Т. А., Еремина О. Ю., Олифер В. В. Резистентность к инсектицидам комнатной мухи Musca domestica в центре европейской части России // Вестник защиты растений. 2022. Т. 105. № 3. С. 114-121. https://doi.org/10.31993/2308-6459-2022-105-3-15346

4. Еремина О. Ю. Хлорфенапир – перспективный инсектицид из группы пирролов для борьбы с резистентными синантропными насекомыми // Пест-Менеджмент. 2017. № 1 (101). С. 41-49.

5. Еремина О. Ю., Лопатина Ю. В. Молекулярногенетические механизмы резистентности к инсектицидам у насекомых // Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2017. Т. 4. С. 44-52.

6. Соколянская М. П. Кросс-резистентность устойчивых к битоксибациллину линий комнатной мухи Musca domestica // Вестник защиты растений. 2018. № 1 (95). С. 57-60.

7. Abbas N., Hafez A. M. Alpha-Cypermethrin Resistance in Musca domestica: Resistance Instability, Realized Heritability, Risk Assessment, and Insecticide Cross-Resistance. Insects. 2023; 14: 233. https://doi.org/10.3390/insects14030233

8. Ahmadi E., Khajehali J., Rameshgar F. Evaluation of resistance to permethrin, cypermethrin and deltamethrin in different populations of Musca domestica (L.), collected from the Iranian dairy cattle farms. Journal of Asia-Pacific Entomology. 2020; 23 (2): 277-284. https://doi.org/10.1016/j.aspen.2020.01.014.

9. Basit M. Status of insecticide resistance in Bemisia tabaci: resistance, cross-resistance, stability of resistance, genetics and fitness costs. Phytoparasitica. 2019; 47: 207-225. https://doi.org/10.1007/s12600-019-00722-5

10. Bass C., Jones C. M. Editorial overview: Pests and resistance: Resistance to pesticides in arthropod crop pests and disease vectors: mechanisms, models and tools. Current Opinion in Insect Science. 2018; 27: iv-vii. https://doi.org/10.1016/j.cois.2018.04.009

11. Chien S.-C., Chien S.-C., Su Y.-J. A fatal case of chlorfenapyr poisoning and a review of the literature. Journal of International Medical Research. 2022; 50: 1-7. https://doi.org/10.1177/03000605221121965

12. David M. D. The potential of pro-insecticides for resistance management. Pest Management Science. 2021; 77: 3631-3636. https://doi.org/10.1002/ps.6369

13. De Rouck S., İnak E., Dermauw W., Van Leeuwen T. A review of the molecular mechanisms of acaricide resistance in mites and ticks. Insect Biochemistry and Molecular Biology. 2023; 159: 103981. https://doi.org/10.1016/j.ibmb.2023.103981

14. Freeman J. C., Ross D. H., Scott J. G. Insecticide resistance monitoring of house fly populations from the United States. Pesticide Biochemistry and Physiology. 2019; 158: 61-68. https://doi.org/10.1016/j.pestbp.2019.04.006

15. Huang P., Yan X., Yu B., He X., Lu L., Ren Y. A. Comprehensive Review of the Current Knowledge of Chlorfenapyr: Synthesis, Mode of Action, Resistance, and Environmental Toxicology.Molecules. 2023; 28: 1-18. https://doi.org/10.3390/molecules28227673

16. Khambay B., Carlson G. R., Denholm I., Jacobson R. M. Rapid report: Negative cross-resistance between dihydropyrazole insecticides and pyrethroids in houseflies, Musca domestica. Pest Management Science. 2001; 57 (9): 761-763. https://doi.org/10.1002/ps.381

17. Khan H. A., Akram W., Shad S. A. Genetics, crossresistance and mechanism of resistance to spinosad in a field strain of Musca domestica L. (Diptera: Muscidae). Acta Tropica. 2014; 130: 148-154. https://doi.org/10.1016/j.actatropica.2013.11.006

18. Khan H. A. A., Akram W., Iqbal J., Naeem-Ullah U. Thiamethoxam Resistance in the House Fly, Musca domestica L.: Current Status, Resistance Selection, Cross-Resistance Potential and Possible Biochemical Mechanisms. PLoS ONE. 2015; 10 (5): e0125850. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0125850

19. Khan H. A. A. Resistance risk assessment, crossresistance potential and realized heritability of resistance to methomyl in Musca domestica Linnaeus. Ecotoxicology. 2024; 33: 226–234. https://doi.org/10.1007/s10646-024-02742-2

20. Kinareikina A., Silivanova E. Impact of Insecticides at Sublethal Concentrations on the Enzyme Activities in Adult Musca domestica L. Toxics. 2023; 11: 47. https://doi.org/10.3390/toxics11010047

21. Li Q., Huang J., Yuan J. Status and preliminary mechanism of resistance to insecticides in a field strain of housefly (Musca domestica, L). Revista Brasileira de Entomologia. 2018; 62 (4): 311-314. https://doi.org/10.1016/j.rbe.2018.09.003.

22. Liu N., Yue X. Insecticide resistance and crossresistance in the house fly (Diptera: Muscidae). Journal of Economic Entomology. 2000; 93 (4): 1269-1275. https://doi.org/10.1603/0022-0493-93.4.1269

23. Lowry O. H., Rosebrough N. J., Farr A. L., Randall R. J. Protein measurement with Folin phenol reagent. Journal of Biological Chemistry. 1951; 193 (1): 265-275. https://doi.org/10.1016/s0021-9258(19)52451-6

24. Mekapogu A. R. Finney's probit analysis spreadsheet calculator. 2021; URL: https://probitanalysis.wordpress.com/

25. Pittendrigh B. R., Huesing J. E., Margam V. M., Sun L. Negative Cross Resistance: past present and potential for the future. In book: Insect Resistance Management: Biology, Economics, and Prediction Publisher: Academic Press Editors: David W. Onstad. 2007; (pp.107-134) https://doi.org/10.1016/b978-012373858-5.50008-3

26. Pittendrigh B. R., Huesing J., Walters K. R., Olds B. P., Steele L. D., Sun L., Gaffney P., Gassmann A. J. Chapter 11 – Negative Cross-Resistance: History, Present Status, and Emerging Opportunities. In Insect Resistance Management (Second Edition), Editor(s): David W. Onstad, Academic Press, 2014; 373-401. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-396955-2.00011-4

27. Pittendrigh B. R., Gaffney P., Murdock L. L. Deterministic modeling of negative crossresistance strategies for use in transgenic hostplant resistance. Journal of Theoretical Biology. 2000; 204 (1): 135-150. https://doi.org/10.1006/jtbi.2000.2006

28. Qu R., Zhu J., Li M., Jashenko R., Qiu X. Multiple Genetic Mutations Related to Insecticide Resistance are Detected in Field Kazakhstani House Flies (Muscidae: Diptera). Journal of Medical Entomology. 2021; 58: 2338-2348. https://doi.org/10.1093/jme/tjab110

29. Rodrigues-Silva N., Canuto A. F., Oliveira D. F., Teixeira A. F., Santos-Amaya O. F., Picanço M. C., Pereira E. J. G. Negative cross-resistance between structurally different Bacillus thuringiensis toxins may favor resistance management of soybean looper in transgenic Bt cultivars. Scientific Reports. 2019; 9: 199. https://doi.org/10.1038/s41598-018-35965-5

30. Scott J.G. Evolution of resistance to pyrethroid insecticides in Musca domestica. Pest Management Science. 2017; 73: 716-722. https://doi.org/10.1002/ps.4328

31. Sparks T. C., Crossthwaite A. J., Nauen R., Banba S., Cordova D., Earley F. Ebbinghaus-Kintscher U., Fujioka S., Hirao A., Karmon D., Kennedy R., Nakao T., Popham H. J. R., Salgado V., Watson G. B., Wedel B. J., Wessels F. J. Insecticides, biologics and nematicides: Updates to IRAC’s mode of action classification – a tool for resistance management. Pesticide Biochemistry and Physiology. 2020; 167: 104587. https://doi.org/10.1016/j.pestbp.2020.104587

32. Tchouakui M., Assatse T., Tazokong H. R., Oruni A., Menze B. D., Nguiffo-Nguete D., Mugenzi L. M. J., Kayondo J., Watsenga F., Mzilahowa T., Osae M., Wondji C. S. Detection of a reduced susceptibility to chlorfenapyr in the malaria vector Anopheles gambiae contrasts with full susceptibility in Anopheles funestus across Africa. Scientific Reports. 2023; 13: 1-10. https://doi.org/10.1038/s41598-023-29605-w

33. Wang Q., Rui C., Wang L., Nahiyoon S. A., Huang W., Zhu J., Ji X., Yang Q., Yuan H., Cui L. Field-evolved resistance to 11 insecticides and the mechanisms involved in Helicoverpa armigera (Lepidoptera: Noctuidae). Pest Management Science. 2021; 77: 5086-5095. https://doi.org/10.1002/ps.6548

34. Zhu F., Liu N. Differential expression of CYP6A5 and CYP6A5v2 in pyrethroid-resistant house flies, Musca domestica. Archives of Insect Biochemistry and Physiology. 2008; 67: 107-119. https://doi.org/10.1002/arch.20225

35. Zhu F., Feng J. N., Zhang L., Liu N. Characterization of two novel cytochrome P450 genes in insecticideresistant house-flies. Insect Molecular Biology. 2008; 17: 27-37. https://doi.org/10.1111/j.1365-2583.2008.00777.x