Glaucous gull (Larus hyperboreus Gunnerus, 1767) in the Barents Sea: A review of helminthfauna and the possibility of using as an indicator of parasitological situation

The research objective - Analysis of helminthfauna of glaucous gulls (Larus hyperboreus Gunnerus, 1767) in the Barents Sea and assess the feasibility of their use as indicators of parasitological situation in the region. Materials and methods. The samples were taken from literature data on helmintofauna of glaucous gulls in different regions of the Barents Sea - the Northern part of the Kola Bay, the Southern and Northern Novaya Zemlya Islands, the archipelagos of Franz-Josef Land and Spitzbergen, Bear Island, and south-eastern part of the Barents Sea (Pechora Sea). The species composition of helminthes and quantitative parameters of birds infestation (prevalence of infestation, PI, and abundance index, AI) were determined. Statistical analysis of results using F-distribution and the estimation of the similarity of the composition of the helminthfauna of glaucous gulls and several other bird species in the Barents Sea using S0rensen-Dice index were conducted. A comparison of birds infestation in the western part (Spitsbergen, Bear Island, Kola Bay) and eastern part (Franz Josef Land, Novaya Zemlya, Vaygach Island) of the Barents Sea was conducted also. Results and discussion. It was established that helminthfauna of glaucous gulls in the Barents Sea are characterized by high species diversity (34 species - 8 species of trematodes, 16 species of cestodes, 8 species of nematodes, 2 species of acanthocephalans) and low values of quantitative parameters of infestation (PI and AI). In species diversity of helminthfauna of all birds of the Barents Sea glaucous gulls are second only to herring gulls. This is primarily due to the wide distribution and high trophic flexibility of glaucous gulls. Low values of the parameters of infestation, apparently, are explained by, firstly, adverse environmental conditions and low diversity of potential intermediate hosts of helminths in Arctic communities, and secondly, using by glaucous gulls of those options food strategy in which the chances of infection by parasites are minimal - predation, collecting food waste and ground feed. It is revealed that helminthfauna of the birds in the western part of the Barents Sea is more diverse as compared to that in the eastern part due to more favourable conditions for circulation of many parasites. The analysis showed that the resolution of the glaucous gulls using as indicator species “parasitologal background” in the Barents Sea can be quite high, and at the moment this species of bird seems to be the most promising target for this purpose.

гельминты, бургомистр, жизненный цикл, вид-индикатор, паразитологическая ситуация, Баренцево море, helminths, glaucous gull, life cycle, species-indicator, parasitological situation, Barents Sea

1. Белопольский Л. О. Экология морских колониальных птиц Баренцева моря. - М.; Л.: Изд-во АН СССР 1957. - 460 с.

2. Бондаренко С. К., Контримавичус В. Л. Основы цестодологии. Аплопараксиды диких и домашних птиц. - М.: Наука, 2006. - Т 14. - 443 с.

3. Галактионов К. В., Марасаев С. Ф., Тимофеева С. В., Марасаева Е. Ф. Методы оценки паразитологической ситуации в прибрежье Баренцева моря. - Апатиты: Изд-во Кольского филиала АН СССР 1988. - 48 с.

4. Галкин А. К., Галактионов К. В., Марасаев С. Ф., Прокофьев В. В. Цестоды рыбоядных птиц острова Харлов и Земли Франца-Иосифа // Паразитология. - 1994. - Т. 28, № 6. - С. 421-430.

5. Горбунов Г П. Птичьи базары Новой Земли // Тр. Научно-исслед. Инст. по изуч. Севера. М.: Изд-во Научно-технического отдела ВСНХ, 1925. - Т. 26. - С. 1-48.

6. Горбунов Г П. Птицы Земли Франца-Иосифа // Тр. Арктич. Инст. Л.: Гидрометеоиздат, 1932. - Т. 4. - 244 с.

7. Демме Н. П. Птичий базар на скале Рубини (остров Гукера, Земля Франца-Иосифа) // Тр. Арктич. Инст. Л.: Изд-во Главсевморпути, 1934. - Т 11. - С. 55-86.

8. Животовский Л. А. Популяционная биометрия. - М.: Наука, 1991. - 271 с.

9. Зубченко А. В., Карасев А.Б. Паразитофауна рыб Баренцева моря. Морские рыбы // Ихтиофауна и условия ее существования в Баренцевом море. - Апатиты: Изд-во Кольского филиала АН СССР 1986. - С. 151-160.

10. Ишкулов Д. Г, Куклин В. В. К фауне химастлин Восточного Мурмана // Паразитология. - 1998. - Т. 32, № 1. - С. 84-94.

11. Карпович В. Н., Коханов В. Д. Фауна птиц острова Вайгач и северо-востока Югорского полуострова // Тр. Кандалакш. гос. заповедника. - М.: Изд-во Лесная промышленность, 1967. - Вып. 5. - С. 268-335.

12. Коханов В. Д. Современные ареалы чаек на Белом море и Мурмане // Научные основы обследований колониальных гнездовий околоводных птиц. - М: Изд-во МОИП, 1981. - С. 63-64.

13. Коханов В. Д., Скокова Н. Н. Фауна птиц Айновых островов // Тр. Кандалакш. гос. заповедника. - М.: Изд-во Лесная промышленность, 1967. - Вып. 5. - С. 185-267.

14. Краснов Ю. В., Горяев Ю. И. Основные тенденции развития авифауны Кольского залива и факторы, ее определяющие // Птицы северных и южных морей России: фауна, экология. - Апатиты: Изд-во КНЦ РАН, 2013. - С. 38-64.

15. Краснов Ю. В., Матишов Г. Г, Галактионов К. В., Савинова Т. Н. Морские колониальные птицы Мурмана. - СПб.: Наука, 1995. - 224 с.

16. Краснощеков Г. П., Томиловская Н. С. Морфология и развитие цистицеркоидов Paricterotaenia porosa // Паразитология. - 1978. - Т 12, № 2. - С. 108-116.

17. Куклин В. В. К гельминтофауне морских птиц губы Архангельской (Северный остров Новой Земли) // Паразитология. - 2001. - Т. 35, № 2. - С. 124-134.

18. Куклин В. В. Особенности гельминтофауны птиц открытой акватории Баренцева моря // Российский паразитологический журнал. - 2013. - № 3. - С. 16-21.

19. Куклин В. В. Особенности гельминтофауны морских птиц и реализации жизненных циклов паразитов в прибрежье Мурмана (Баренцево море) в зимний период // Доклады Академии Наук. - 2015. - Т. 461, № 5. - С. 612-615.

20. Куклин В. В., Куклина М. М. Гельминты птиц Баренцева моря: фауна, экология, влияние на хозяев. - Апатиты: Изд-во КНЦ РАН, 2005. - 290 с.

21. Куклин В. В., Куклина М. М. Гельминтофауна птиц Баренцева и Карского морей и взаимоотношения в системе гельминты -морские птицы // Птицы северных и южных морей России: фауна, экология. - Апатиты: Изд-во КНЦ РАН, 2013. - С. 159-177.

22. Куклин В. В., Галактионов К. В., Галкин А. К., Марасаев С. Ф. Сравнительный анализ гельминтофауны моевок Rissa tridactyla (Linnaeus, 1758) и бургомистров Larus hyperboreus (Gunnerus, 1767) из различных районов Баренцева моря // Паразитология. - 2005. - Т. 39, № 6. - С. 544-558.

23. Кулачкова В. Г., Битюкова С. В. Литоральные гаммарусы как источник заражения гельминтами рыб и птиц Белого моря // Вопросы паразитологии водных беспозвоночных. - Вильнюс: Изд-во Минтис, 1980. - С. 57-59.

24. Марасаева Е. Ф. Экологический анализ паразитофауны бокоплава Gammarus oceanicus на литорали Восточного Мурмана // Морфология и экология паразитов морских животных. - Апатиты: Изд-во КНЦ АН СССР 1990. - С. 76-88.

25. Марков Г С. Паразитические черви птиц губы Безымянной (Новая Земля) // Доклады АН СССР - 1941. - Т. 30, № 6. - С. 573-576.

26. Песенко Ю. А. Принципы и методы количественного анализа в фаунистических исследованиях. - М.: Наука, 1982. - 287 с.

27. Рубенчик Л. И. Микроорганизмы - биологические индикаторы. - Киев: Наукова думка, 1972. - 163 с.

28. Томиловская Н. С. Личинки цестод дилепидид птиц Чаунской низменности // Паразитические организмы Северо-Востока Азии. - Владивосток: Дальневост. изд-во, 1975. - С. 224-232.

29. Успенская А. В. Паразитофауна бентических ракообразных Баренцева моря. - Л.: Изд-во АН СССР 1963. - 128 с.

30. Юдин К. А., Фирсова Л. В. Серебристая чайка // Птицы СССР Чайковые. - М.: Наука, 1988 а. - С. 126-146.

31. Юдин К. А., Фирсова Л. В. Бургомистр // Птицы СССР. Чайковые. - М.: Наука, 1988 б. С. - 165-174.

32. Юдин К. А., Фирсова Л. В. Морская чайка // Птицы СССР Чайковые. - М.: Наука, 1988 в. - С. 174-182.

33. Anderson R. C., Wong P. L. The transmission and development of Paracuaria adunca (Creplin, 1846) (Nematoda: Acuarioidea) of gulls (Laridae) // Can. J. Zool. - 1982. - Vol. 60. - P 3092-3104.

34. Bost C. A., Le Maho Y. Seabirds as bio-indicators of changing marine ecosystems: new perspectives // Acta Oecologia. - 1993. - Vol. 14 (3). - P 463-470.

35. Burt M. D. B., Jarecka L. Studies on the life cycle of Hymenolepis ductilis Linton, 1927, and on the ultrastructure of its cystycercoid tegument // Acta parasit. Pol. - 1984. - Vol. 29. - P. 35-42.

36. Conti M. E., Cecchetti G. Biological monitoring: lichenes as bioindicators of air pollution assessment - a review // Environmental pollution. - 2001. - № 114. - P 471-492.

37. Duffey E., Sergeant D. E. Field notes on the Bear Island // Ibis. - 1950. - Vol. 92. - P 554-563.

38. Galaktionov K. V. Life cycles and distribution of seabird helminths in arctic and sub-arctic regions // Bulletin of Scandin. Soc. Parasitol. - 1996. - Vol. 6. (2). - Р 31-49.

39. Galaktionov К. V, Bustnes J. O. Distribution patterns of marine bird digenean larvae in periwinkles along the southern Barents Sea coast // Diseases of Aquatic Organisms. - 1999. - Vol. 37. - P 221-230.

40. Gefen E., Stone L., Rosenfeld M., von Westernhagen H. Biological indicators in marine and coastal waters: a statistical modeling analysis of the MARS campaign // Helgoland Marine Research. - 2003. - № 57. - P 272-284.

41. Hoberg E. P. Recognition of larvae of the Tetrabothriidae (Eucestoda): implications for the origin of tapeworms in marine homeothermes // Can. J. Zool. - 1987. - Vol. 65. - P 997-1000.

42. Jarecka L., Bance G. N., Burt M. D. B. On the life cycle of Anomotaenia micracantha dominicana (Railliet et Henry, 1912) with ultrastructural evidence supporting the definition cercoscolex for dilipidid larvae (Cestoda, Dilepililae) // Acta parasitol. Pol. - 1984. - Vol. 29. - P 27-34.

43. Kristoffersen R. Occurrence of the digenean Cryptocotyle lingua in farmed Arctic charr Salvelinus alpinus and periwinkles Littorina littorea sampled close to charr farms in northern Norway // Diseases of Aquatic Animals. - 1991. - Vol. 12. - P 59-65.

44. Lauckner G. Zur Trematodenfauna der Herzmuscheln Cardium edule und Cardium lamarcki // Helgoland Wiss. Meeresuntersuch. -1971. - Bd. 22, Hf. 1. - Р 377-400.

45. Loos-Frank B. Zur Kenntnis der gymnophalliden Trematoden des Nordseeraumes I. Die Alternativ-Zyklen von Gymnophallus choledochus Odhner, 1900 // Zeitschr. Parasitenk. - 1969 a. - Bd. 32. - P 135-156.

46. Loos-Frank B. Der bemerkenswerte Lebenszyklus des marinen Vogeltrematoden Gymnophallus choledochus // Journ. Ornitol. - 1969 b. - Bd. 110, Hf. 4. - P 471-474.

47. L0venskiold H. L. Avifauna Svalbardensis with a discussion on the geographical distribution of the birds in Spitsbergen and adjacent island. - Oslo: Norsk Polarinstitute skrift, 1964. - 460 p.

48. Sagerup K., Henriksen E. O., Skorping A., Skaare J. U., Gabrielsen G. W. Intensity of parasitic nematodes increases with organochlorine levels in the Glaucous Gull // Journ. Appl. Ecol. - 2000. - Vol. 37. - P 532-539.

49. Sindermann C. J. Effects of parasites on fish population: Practical consideration // Intern. Journ. for Parasitology. - 1987. Vol. 17 (2). - P 371-382.

50. Shimazu T. Some cestodes and acanthocephalan larvae from euphasiid crustaceans collected in northern North Pacific Ocean // Bull. Jap. Soc. Scien. Fish. - 1975. - Vol. 41. - P 813-821.