vniigisРоссийский паразитологический журналRussian Journal of Parasitology1998-84352541-7843ВНИИП – филиал ФГБНУ ФНЦ ВИЭВ РАН10.31016/1998-8435-2023-17-4-501-509vniigis-1094Research ArticleБИОХИМИЯ, БИОТЕХНОЛОГИЯ И ДИАГНОСТИКАBIOCHEMISTRY, BIOTECHNOLOGY AND DIAGNOSTICSНейропептиды галловых нематод: функциональное значение в локомоциях паразитов (краткий обзор)Neuropeptides of root-knot nematodes: functional significance in parasite locomotions (short review)МалютинаТ. А.MilyutinaT. A.

Малютина Татьяна Анатольевна, кандидат биологических наук,

119071, Москва, Ленинский пр., 33.

Malyutina Tatiana A., PhD in biol. sc.,

Moscow.

maliytina@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-8254-4495УдаловаЖ. В.UdalovaZh. V.

Удалова Жанна Викторовна, кандидат биологических наук,

117218, Россия, Москва, ул. Б. Черемушкинская, 28; 119071, Россия, Москва, Ленинский пр., 33.

Udalova Zhanna V., PhD in biol. sc.,

Moscow.

zh.udalova@gmail.comФедеральное государственное бюджетное научное учреждение Институт проблем экологии и эволюции им. А. Н. Северцова Российской академии наукРоссияA. N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution of the Russian Academy of SciencesRussian FederationВсероссийский научно-исследовательский институт фундаментальной и прикладной паразитологии животных и растений – филиал Федерального государственного бюджетного научного учреждения «Федеральный научный центр – Всероссийский научно-исследовательский институт экспериментальной ветеринарии имени К. И. Скрябина и Я. Р. Коваленко Российской академии наук» (ВНИИП – фил. ФГБНУ ФНЦ ВИЭВ РАН); Федеральное государственное бюджетное научное учреждение Институт проблем экологии и эволюции им. А. Н. Северцова Российской академии наукРоссияAll-Russian Scientific Research Institute for Fundamental and Applied Parasitology of Animals and Plant – a branch of the Federal State Budget Scientific Institution "Federal Scientific Centre VIEV”; A. N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution of the Russian Academy of SciencesRussian Federation202318122023174501509Copyright © Малютина Т.А., Удалова Ж.В., 20232023Малютина Т.А., Удалова Ж.В.Milyutina T.A., Udalova Z.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://vniigis.elpub.ru/jour/article/view/1094

Цель исследований – анализ литературы, посвященной изучению физиологической роли и функциональному значению биологически активных веществ: FMRFамид-подобных нейропептидов в локомоциях галловых нематод Meloidogyne incognita, M. minor, M. hapla и M. graminicоla с помощью иммунологических, филогенетических, молекулярных и биоинформатических методов исследования.

Результаты и обсуждение. Показано важное значение эндогенных FMRFамид-подобных нейропептидов (FLP) в таких поведенческих реакциях фитонематод, как локомоции, которые обеспечивают жизнедеятельность растительных паразитов; обсуждается функциональное значение flp генов в нейробиологии галловых нематод. Основные физиологические и функциональные характеристики эндогенных FLP у галловых нематод получены в результате исследований функциональной роли flp генов, кодирующих эти нейропептиды. У нематод M. incognita и M. graminicоla в нервных структурах идентифицированы компоненты пептидергической нервной системы: FMRFамид-подобная положительная иммунореактивность, FLP, flp гены, кодирующие нейропептиды, и G-протеин связанные рецепторы (GPCR), активируемые этими нейропептидами. Основные функциональные характеристики эндогенных FLP у нематод получены с помощью одного из методов обратной генетики – временного выключения flp генов посредством РНК-интерференции. Установлено, что FLP вызывают на соматической мускулатуре галловых нематод два вида физиологических эффектов – стимуляцию локомоторной активности мускулатуры и ее угнетение. В большинстве работ полученные данные, о физиологических эффектах нейропептидов на двигательную активность фитонематод рассматриваются с целью возможного использования при разработке новых антигельминтных препаратов направленного действия.

The purpose of the research is to analyze the literature devoted to the study of the physiological role and functional significance of biologically active substances: FMRFamide-like neuropeptides in the locomotion of root-knot nematodes Meloidogyne incognita, M. minor, M. hapla and M. graminicola using immunological, phylogenetic, molecular and bioinformatic research methods.

Results and discussion. The present work shows the importance of endogenous FMRFamide-like neuropeptides (FLPs) in such behavioral reactions of plant nematodes as locomotion, which ensures the vital activity of plant parasites; the functional significance of flp genes in the neurobiology of root-knot nematodes is discussed. It was especially noted that the main physiological and functional characteristics of endogenous FLP in root-knot nematodes were obtained as a result of studies of the functional role of the flp genes encoding these neuropeptides. In the nematodes M. incognita and M. graminicola, components of the peptidergic nervous system were identified in the nervous structures: FMRFamide-like positive immunoreactivity, FLP, flp genes encoding neuropeptides, and G-protein-coupled receptors (GPCR) activated by these neuropeptides. It was shown that the main functional characteristics of endogenous FLPs in nematodes were obtained using one of the methods of reverse genetics, i.e., flp genes knockdown in shadow by means of RNA-interference. It has been established that FLP cause two types of physiological effects on the somatic muscles of root-knot nematodes – stimulation of the locomotor activity of the muscles and its inhibition. In most works, the data obtained on the physiological effects of neuropeptides on the locomotor activity of phytonematodes are considered with a view to their possible use in the development of new targeted anthelmintic drugs.

FMRFамид-подобные нейропептидыflp генылокомоции нематодгалловые нематодынервная системаиммуноцитохимияРНК-интерференцияFMRFamide-like neuropeptidesflp genesnematode locomotionroot-knot nematodesnervous systemimmunocytochemistryRNA-interferenceReferencesМалютина Т. А., Воронин М. В. FMRFамидподобные нейропептиды – модуляторы локомоторных реакций у растительных цистообразующих паразитических нематод // Российский паразитологический журнал. 2022; Т. 16. № 1. С. 50-62. https://doi.org/10.31016/1998-8435-2022-16-1-50-62Malyutina T. A., Voronin M. V. FMRFamid-like neuropeptides as modulators of locomotory reactions in plant parasitic cyst nematodes. Russian Journal of Parasitology. 2022; 16 (1): 50-62. (In Russ.) https://doi.org/10.31016/1998-8435-2022-16-1-50-62Зиновьева С. В. Общая характеристика фитопаразитических нематод / В кн. «Фитопаразитические нематоды растений»; под ред. Зиновьевой С. В., Чижова В. Н. Москва: Товарищество научных изданий KMK, 2012. С. 10–45.Zinovieva S. V. General characteristics of plantparasitic nematodes. In: Phytoparasitic nematodes of plants. Eds. Zinovyeva S. V., Chizhov V. N. Moscow: Partnership of Scientific Publications KMK, 2012; 10–45. (In Russ.)Abad P., Gouzy J. M. et al. Genome sequence of the metazoan plant-parasitic nematode Meloidogyne incognita. Nature Biotechnology. 2008; 26: 909-915. https://doi.org/10.1038/nbt.1482.Abad P., Gouzy J. M. et al. Genome sequence of the metazoan plant-parasitic nematode Meloidogyne incognita. Nature Biotechnology. 2008; 26: 909-915. https://doi.org/10.1038/nbt.1482.Atkinson L. E., Stevenson M., Mckoy C. J., Marks N. J., Fleming C., Zamanian M., Day T. A., Kimber M. J., Maule A. G., Mousley A. Flp-32 Ligand/receptor silencing phenocopy faster plant pathogenic nematodes. PLoS Pathogens. 2013; 9 (2): 1003169. https://doi.org/10.1371/joumal.ppat.1003169.Atkinson L. E., Stevenson M., Mckoy C. J., Marks N. J., Fleming C., Zamanian M., Day T. A., Kimber M. J., Maule A. G., Mousley A. Flp-32 Ligand/receptor silencing phenocopy faster plant pathogenic nematodes. PLoS Pathogens. 2013; 9 (2): 1003169. https://doi.org/10.1371/joumal.ppat.1003169.Holden-Dye L., Walrer R. J. Neurobiology of plant parasitic nematodes. Invertebrate Neurosciences. 2011; 11. 9-11. https://doi.org/10.1007/s10158-011-0117-2.Holden-Dye L., Walrer R. J. Neurobiology of plant parasitic nematodes. Invertebrate Neurosciences. 2011; 11. 9-11. https://doi.org/10.1007/s10158-011-0117-2.Johnston M. J. G., Veigh P. M., Masler S., Fleming C. C., Maule A. G. FMRFamide-like peptides in rootknot nematodes and their potential role in nematode physiology. Journal of Helminthology. 2010; 84 (3): 253-265. https://doi.org/10.1017/S0022149X09990630.Johnston M. J. G., Veigh P. M., Masler S., Fleming C. C., Maule A. G. FMRFamide-like peptides in root-knot nematodes and their potential role in nematode physiology. Journal of Helminthology. 2010; 84 (3): 253-265. https://doi.org/10.1017/S0022149X09990630.Kimber M. J., Fleming C. C. Neuromuscular function in plant parasitic nematodes: a target for novel control stratеgies? Parasitology. 2005; 131 (l): 129-142. https://doi.org/10.1017/S0031182005009157.Kimber M. J., Fleming C. C. Neuromuscular function in plant parasitic nematodes: a target for novel control stratеgies? Parasitology. 2005; 131 (l): 129-142. https://doi.org/10.1017/S0031182005009157.Kimber M. J., Fleming C. C., Bjourson A. J., Halton D. W., Maule A. G. FMRFavmide-related peptides in potato cyst nematodes. Molecular and Biochemical Parasitology. 2001; 116 (2): 199-208. https://doi.org/10.1016/s0166-6851(01)00323-1Kimber M. J., Fleming C. C., Bjourson A. J., Halton D. W., Maule A. G. FMRFavmide-related peptides in potato cyst nematodes. Molecular and Biochemical Parasitology. 2001; 116 (2): 199-208. https://doi.org/10.1016/s0166-6851(01)00323-1Kumari C., Dutta T. K., Banakar P., Rao U. Сomparing the defense related gene expression changes upon root-knot attack in susceptible versus resistant kultivars of rice. Scientific Reports. 2016; 6: 22846. https://doi.org/10.1038/srep22846Kumari C., Dutta T. K., Banakar P., Rao U. Сomparing the defense related gene expression changes upon root-knot attack in susceptible versus resistant kultivars of rice. Scientific Reports. 2016; 6: 22846. https://doi.org/10.1038/srep22846Kumari С., Tushar K. Dutta, Sonam Chaudhary, Prakash Banakar, Pradeep K. Papolu, Uma Rao. Molecular characterization of FMRFamide-like peptides in Meloidogyne graminicola and analysis of their knockdown effect on nematode infectivity. Gene. 2017; 619: 50-60. https://doi.org/10.1016/j.gene.2017.03.042Kumari С., Tushar K. Dutta, Sonam Chaudhary, Prakash Banakar, Pradeep K. Papolu, Uma Rao. Molecular characterization of FMRFamide-like peptides in Meloidogyne graminicola and analysis of their knockdown effect on nematode infectivity. Gene. 2017; 619: 50-60. https://doi.org/10.1016/j.gene.2017.03.042Martin R. J., Robertson A. P. Control of nematode parasites with agents acting on neuro-musculature systems: lessons for neuropeptide ligand discovery. Advances in Experimental Medicine and Biology. 2010; 692: 138-154. https://doi.org/10.1007/978-1-4419-6902-6_7.Martin R. J., Robertson A. P. Control of nematode parasites with agents acting on neuro-musculature systems: lessons for neuropeptide ligand discovery. Advances in Experimental Medicine and Biology. 2010; 692: 138-154. https://doi.org/10.1007/978-1-4419-6902-6_7.Masler E. P. Behaviour of Heterodera glycines and Meloidogyne incognita infective juveniles exposed to nematode FMRFamide-lice peptides in vitro. Nematology. 2012; 14 (5): 605-612. https://doi.org/10.1163/156854111X617879Masler E. P. Behaviour of Heterodera glycines and Meloidogyne incognita infective juveniles exposed to nematode FMRFamide-lice peptides in vitro. Nematology. 2012; 14 (5): 605-612. https://doi.org/10.1163/156854111X617879Maule A. G., Mousley A., Marks N. J., Day T. A., Thompson D. P., Geary T. G., Halton D. W. Neuropeptide signaling systems – potential drug targets for parasite and pest control. Current Topics in Medicinal Chemistry. 2002; 2: 733–758. https://doi.org/10.2174/1568026023393697Maule A. G., Mousley A., Marks N. J., Day T. A., Thompson D. P., Geary T. G., Halton D. W. Neuropeptide signaling systems – potential drug targets for parasite and pest control. Current Topics in Medicinal Chemistry. 2002; 2: 733–758. https://doi.org/10.2174/1568026023393697McCoy C. J. , Atkinson L. E. , Mostafa Zamanian, Paul McVeigh, Tim A Day, Michael J. Kimber, Nikki J. Marks, Aaron G. Maule, Angela Mousley. New insights into the FLPergic complements of parasitic nematodes: Informing diaphanization approaches. EuPA Open Proteomics. 2014; 3: 262-272. https://doi.org/10.1016/j.euprot.2014.04.002McCoy C. J., Atkinson L. E., Mostafa Zamanian, Paul McVeigh, Tim A Day, Michael J. Kimber, Nikki J. Marks, Aaron G. Maule, Angela Mousley. New insights into the FLPergic complements of parasitic nematodes: Informing diaphanization approaches. EuPA Open Proteomics. 2014; 3: 262-272. https://doi.org/10.1016/j.euprot.2014.04.002Mertens Inge, Anick Vandingenen, Tom Meeusen, Tom Janssen, Walter Luyten, Ronald J. Nachman, Arnold De Loof, Liliane Schoofs. Functional characterization of the putative orphan neuropeptide G-protein coupled receptor C26F1.6 in Caenorhabditis elegans. FEBS Letters. 2004; 573 (1-3): 55-60.Mertens Inge, Anick Vandingenen, Tom Meeusen, Tom Janssen, Walter Luyten, Ronald J. Nachman, Arnold De Loof, Liliane Schoofs. Functional characterization of the putative orphan neuropeptide G-protein coupled receptor C26F1.6 in Caenorhabditis elegans. FEBS Letters. 2004; 573 (1-3): 55-60.Papolu P. K., Gantasala N. P., Kamaraju D., Banakar P., Sreevathsa R., Rao. Utility of host delivered RNAI of two FMRFamide like peptides, flp-14 and flp-18, for the management of root-knot nematode, Meloidogyne incognita. PloS ONE 2013; 8 (11): e80603. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0080603.Papolu P. K., Gantasala N. P., Kamaraju D., Banakar P., Sreevathsa R., Rao. Utility of host delivered RNAI of two FMRFamide like peptides, flp-14 and flp-18, for the management of root-knot nematode, Meloidogyne incognita. PloS ONE. 2013; 8 (11): e80603. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0080603.Peymen K., Watteyne J., Frooninckx L., Schoofs L., Beets I. The FMRFamide-like peptide family in nematodes. Frontiers in endocrinology. 2014; 90 (5): 1-21. https://doi.org/10.3389/fendo.2014.00090Peymen K., Watteyne J., Frooninckx L., Schoofs L., Beets I. The FMRFamide-like peptide family in nematodes. Frontiers in endocrinology. 2014; 90 (5): 1-21. https://doi.org/10.3389/fendo.2014.00090Sasser J. N. Root-knot nematodes: a global menace to crop production. Plant Disease. 1980; 64: 36-41.Sasser J. N. Root-knot nematodes: a global menace to crop production. Plant Disease. 1980; 64: 36-41.Singh S., Singh B., Singh A. P. Nematodes: A threat to sustainability of agriculture. Procedia Environmental Sciences. 2015; 29: 215–216. https://doi.org/10.1016/j.proenv.2015.07.270.Singh S., Singh B., Singh A. P. Nematodes: A threat to sustainability of agriculture. Procedia Environmental Sciences. 2015; 29: 215–216. https://doi.org/10.1016/j.proenv.2015.07.270.White J. D., Southgate E., Thompson J. N., Brenner S. The structure of the nervous system of Caenorhabditis elegans. Philosoph. Transactions of the Royal Society of London. 1985; Series B 314, 1-340.White J. D., Southgate E., Thompson J. N., Brenner S. The structure of the nervous system of Caenorhabditis elegans. Philosoph. Transactions of the Royal Society of London. 1985; Series B 314, 1-340.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.